Село Дубровки с ветхим, деревянным храмом во имя Илии Пророка и приделом великомученика Димитрия Солунского впервые упоминается в 1705 г. Церковь, освященная в честь Святого Духа, была построена на средства местного помещика князя Алексея Константиновича Белосельского по храмозданной грамоте 1754 г. Согласно архивным записям за 1787 г., в Дубровках стояла кирпичная церковь, на месте старого храма.
Кирпичное центрическое здание ярусного типа принадлежит к памятникам эпохи барокко. Его объемное решение - восьмерик на крестчатом основании - представляет позднюю реплику на распространенную композицию вотчинных храмов рубежа XVII - XVIII вв.
В 1823 г. на средства Тутолминой здание расширено: пристроены трапезная стиля ампир и скромная трехъярусная колокольня со шпилем. Архитектура храма при этом частично подверглась стилевой переработке в характере новых пристроек. Барочные плоские фигурные наличники проемов были сбиты, переделаны окна и карнизы второго яруса, фасады оштукатурены. В наружном объеме и в интерьере здания преобладает трапезная. Ее обширное трехнефное пространство организовано с помощью наивно трактованных в дереве ионических колонн и ложных коробовых сводов.
Внутренняя отделка и убранство памятника утрачены. Иконостасы, в том числе главный, формировавший интерьер небольшого храма, отсутствуют.
В 1942 г. власти настояли на закрытии храма «в связи со смертью приходского священника». Церковное имущество было разграблено и уничтожено.
В 1997 г. храм был передан общине верующих. Ведутся восстановительные работы. Настоятель храма - протоиерей Дмитрий Колупаев.